平安城内，人类、狸猫、天狗，三足鼎立，共同转动这城市的巨大车轮。下鸭矢三郎（樱井孝宏 配音）是狸猫界名门下鸭家的老三，他虽是狸猫，却能肆意变身为人类的模样，他的恩师是天狗赤玉先生。年老的赤玉法力大不如前，他苦恋着美貌的人类女子弁天（能登麻美子 配音）。弁天美貌绝世、生性不羁，是京都秘密组织“星期五俱乐部”的成员。
下鸭家的主人总一郎深受狸猫一族景仰，然而已在数年前驾鹤西归，事情经过至今成谜。他留下了四个不成材的儿子：长子下鸭矢一郎（诹访部顺一 配音）生性古板，遇事优柔寡断；次子矢二郎内向自闭，不问世事；矢三郎凡事只讲求有趣；幺弟矢四郎则胆小如鼠。这就是居住在纠之森的下鸭一家，他们的母亲深信总有一天，她的四名孩子都会继承亡父衣钵，成为伟大的狸猫……